Implications of the Integration of a Non-Native Fish into Coastal Communities

Abstract

The Baltic Sea ecosystem is undergoing unprecedented changes in abiotic conditions due to the combined effects of climate change, eutrophication, and bottom-water deoxygenation. Non-native species, introduced outside their native ranges due to human activities, can further impact biodiversity, species composition and food web structure. The Baltic Sea, with its unique brackish water ecosystem and relatively low native species richness, is especially vulnerable to the effects of species introductions. The round goby (Neogobius melanostomus ), a widely distributed non-native fish in Europe and North America, causes concerns in the Baltic Sea due to its rapid spread, high reproductive capabilities, and potential to affect native species through predation and competition. However, we still lack knowledge of the effects of round goby on community structure and the taxonomic and functional diversity of native fish communities. Assessing these impacts in different invaded areas, particularly in the less-studied northern Baltic regions, is crucial for understanding the overall consequences of species introductions in this naturally low-diverse ecosystem. In this thesis, I aim to clarify the implications of the introduction of the round goby into coastal communities in the Baltic Sea. I studied the integration in terms of ecological interactions involving the round goby and the impacts of this introduction on the local fish community structure and functioning. I analyzed data from three Baltic Sea populations—Åland (Finland), Karlskrona (Sweden), and Hel (Poland)—which varied in population age, distribution area and abundance levels. By using a combination of stable isotope analysis, diet assessments, and fish community analyses, I studied the positioning of the round goby in the food web, its importance as prey for native predators, as well as consequences for fish community (taxonomic and trait-based) composition and diversity. The results showed that the role of round goby in the food web is dependent on the ecosystem properties of the invaded area, local population abundances and invasion stage (i.e. population age). The trophic positioning of the round goby varied between the new and old populations, due to local and seasonal prey availability and intra-specific competition. Round goby showed significant isotopic niche overlap with larger perch, but limited overlap with other native benthic-feeding fish in a recently established northern population (Åland). This illustrates its generalist feeding habit and ability to exploit resources on higher trophic levels (e.g. fish eggs), but also resources that were less utilized by native species. This is likely to be a contributing factor to its success as an introduced species but also emphasizes the temporal and spatial variability of its effects on native species. During the invasion process, from early establishment to population stabilization, populations often undergo large fluctuations in abundance, as also documented in this thesis. When round goby abundances were high, its impacts on native species, in terms of both importance as prey for fish predators and its influence on fish community composition and diversity, were more pronounced. When round goby dominated the fish community in both abundance and biomass, it was also the most important prey species for fish predators (cod, pike, and perch). Simultaneously, native fish species richness in the environment was low, potentially due to displacement effects. However, long-term monitoring indicates that the observed peaks in abundance are temporary, and during periods of lower round goby abundance, fish communities responded positively with increased functional diversity and species richness. I also found that round goby is most abundant in areas where native species richness is high both on a local (shallow sheltered areas on Åland) and pan-Baltic levels (southern Baltic). The population abundances and local (abiotic and biotic) environmental conditions therefore mediate its impact on native species and communities. My thesis elucidates the role of the round goby as predator, competitor, and prey as well as which factors contribute to the observed impacts of the integration of this species in coastal fish communities. The similarities between populations in different Baltic Sea areas and population stages further our understanding of the ecological implications of the round goby. The different contributing factors highlight the adaptability of this species and the contextdependency which should be considered when assessing the impacts of species invasions at local and regional levels in the Baltic Sea.

Östersjöns ekosystem genomgår genomgripande förändringar på grund av bl.a. klimatförändring, övergödning och syrebrist i bottenvattnet. Introducerade arter kan ytterligare påverka den biologiska mångfalden, artsammansättningen och näringsvävsstrukturen. Östersjön, med sitt unika brackvattensekosystem och relativt låga artrikedom, är särskilt känslig för effekterna av artintroduktioner. Den svartmunnade smörbulten (Neogobius melanostomus), en introducerad fiskart med brett utbredningsområde i Europa och Nordamerika, väcker oro på grund av dess snabba spridning, starka reproduktionsförmåga och potentiella inverkan på bottendjur och fiskar genom predation och konkurrens. Vi saknar dock information om effekterna av den svartmunnade smörbulten på fisksamhällens struktur samt på den taxonomiska och funktionella diversiteten. En bedömning av effekterna av den svartmunnade smörbulten i de mindre studerade norra Östersjöregionerna, är avgörande för att förstå de övergripande konsekvenserna av introduktionen på ekosystemnivå i Östersjön. Syftet med min avhandling är att klargöra följderna av introduktionen av den svartmunnade smörbulten i kustsamhällen i Östersjön. Jag studerade ekologiska interaktioner som involverar den svartmunnade smörbulten, och effekterna av denna introduktion på det lokala fisksamhällets struktur och funktion. Jag använde data från tre från varandra isolerade populationer i Östersjön: Åland (Finland), Karlskrona (Sverige) och Hel (Polen). Bestånden skiljer sig åt i populationsålder, -storlek och -utbredning. Genom att använda en kombination av stabila isotoper, dietanalys, och analyser av fisksamhällen undersökte jag den svartmunnade smörbultens placering i näringsväven, dess betydelse som byte för fiskpredatorer, samt konsekvenser för fisksamhällets taxonomiska och egenskaps- och funktionsbaserade sammansättning och mångfald. Resultaten visade att den svartmunnade smörbultens roll i näringsväven är beroende av miljöförhållanden i det invaderade området, populationsstorleken och invasionsstadiet. Den svartmunnade smörbultens födovävsposition varierade mellan en ny och en etablerad population p.g.a. lokal och säsongsberoende bytestillgänglighet och intraspecifik konkurrens. Svartmunnad smörbult uppvisade överlapp i isotopnisch med medelstor abborre, men begränsat överlapp med andra bottenlevande fiskar i den nya populationen (Åland). Detta framhäver dess generalistiska födoval och förmåga att utnyttja resurser på högre trofiska nivåer (t.ex. fiskägg), men även resurser som utnyttjades mindre av andra fiskarter. Detta är förmodligen en bidragande faktor till dess framgång som introducerad art, men antyder även variation i tid och rum i dess påverkan på ursprungsarterna i fisksamhället. Under invasionsprocessen, från tidig etablering till populations stabilisering, påvisar bestånden ofta stor mellanårsvariation i populationsstorlek, vilket även dokumenteras i denna avhandling. När förekomsten av svartmunnad smörbult var hög var också dess påverkan på andra arter större både när det gäller betydelse som byte för fiskpredatorer och påverkan på fisksamhällens struktur och diversitet. Då mängden svartmunnad smörbult i miljön var stor, dominerade den fisksamhället och var den viktigaste bytesarten för fiskpredatorer (torsk, gädda, abborre). Samtidigt var artrikedom och diversitet av andra fiskarter lågt i miljön, potentiellt på grund av undanträngningseffekter. Långtidsövervakning tyder på att de observerade topparna i förekomst är tillfälliga, och effekterna på fisksamhällen var huvudsakligen positiva för både funktionell diversitet och artrikedom vid något lägre abundanser av svartmunnad smörbult. Jag fann även att svartmunnad smörbult förekom rikligast i områden där artrikedomen är högst både på lokal nivå på Åland (grunda skyddade områden) och Östersjö-nivå (södra Östersjön). Populationsstorleken och lokala (abiotiska och biotiska) miljöförhållanden förmedlar därmed artens påverkan på ursprungsarter och artsamhällen. Min avhandling belyser den svartmunnade smörbultens roll som predator, som konkurrent och som bytesdjur, samt vilka faktorer som bidrar till de observerade effekterna på kustnära fisksamhällen. Likheterna mellan populationer i olika Östersjöregioner främjar vår förståelse av de ekologiska konsekvenserna av den svartmunnade smörbulten, medan de olika bidragande faktorerna lyfter fram anpassningsförmågan hos denna art och det sammanhangsberoende som bör tas i beaktande vid bedömning av effekterna av artinvasioner på lokal och regional nivå i Östersjön.

Itämeren ekosysteemeissä tapahtuu ennennäkemättömiä muutoksia mm. ilmastonmuutoksen, rehevöitymisen ja happikadon yhteisvaikutusten vuoksi. Näiden lisäksi ihmisen toiminnan seurauksena alkuperäisen levinneisyysalueensa ulkopuolelle kulkeutuneet vieraslajit voivat vaikuttaa Itämeren biologiseen monimuotoisuuteen, lajikoostumukseen ja ravintoverkojen rakenteeseen. Itämeren ainutlaatuinen mutta vähälajinen murtovesiekosysteemi onkin erityisen altis vieraslajien vaikutuksille. Mustatäplätokko (Neogobius melanostomus) on Euroopassa ja Pohjois-Amerikassa laajalle levinnyt vieraskalalaji. Se aiheuttaa huolta Itämerellä nopean leviämisensä ja lisääntymiskykynsä, sekä pohjaeläimiin ja muihin pohjakaloihin kohdistuvien saalistus- ja kilpailuvaikutustensa vuoksi. Tieto mustatäplätokon vaikutuksista kalayhteisöjen rakenteeseen, sekä taksonomiseen ja toiminnalliseen monimuotoisuuteen on kuitenkin puutteellista. Mustatäplätokon vaikutusten arvioiminen Itämeren eri alueilla, erityisesti vähemmän tutkituilla pohjoisilla Itämeren alueilla, on ratkaisevan tärkeää, jotta voidaan ymmärtää lajin yleisiä vaikutuksia Itämeren ekosysteemiin. Väitöskirjassani pyrin selventämään mustatäplätokon vaikutuksia Itämeren rannikkoyhteisöihin. Tutkin mustatäplätokon ekologisia vuorovaikutussuhteita ja vaikutuksia paikallisen kalayhteisön rakenteeseen ja toimintaan tutkien kolmea eri Itämeren populaatiota: Ahvenanmaalla (Suomi), Karlskronassa (Ruotsi) ja Helissä (Puola). Populaatiot eroavat toisistaan mm. invaasioajankohdan, levinneisyyden ja populaatiokoon osalta. Yhdistämällä vakaiden isotooppien analyysiä, ravintoanalyysejä sekä kalayhteisötutkimuksia pyrin selvittämään mustatäplätokon sijoittumista ravintoverkkoon, sen merkitystä petokalojen ravintona, sekä vaikutuksia kalayhteisöjen taksonomiseen ja toiminnalliseen rakenteeseen ja monimuotoisuuteen. Tulokset osoittivat, että mustatäplätokon rooli ravintoverkossa riippuu mm. alueen ekosysteemin ominaisuuksista ja paikallisen populaation runsaudesta. Mustatäplätokon sijoittuminen ravintoverkkoon vaihteli uudemman ja vanhemman populaation välillä, mikä todennäköisesti johtui saaliseliöiden paikallisesta ja kausittaisesta esiintyvyydestä ja lajin sisäisestä kilpailusta. Uudessa populaatiossa (Ahvenanmaa) mustatäplätokko osoitti merkittävää päällekkäisyyttä isotooppiarvoissa keskikokoisen ahvenen kanssa, mutta myös rajallista päällekkäisyyttä muiden pohjaeläimiä syövien kalojen kanssa. Tämä korostaa sen monimuotoista ravinnonkäyttöä ja kykyä hyödyntää resursseja korkeammalla trofiatasolla (esim. kalanmäti), mutta myös resursseja, joita muut kalalajit käyttivät vähemmän. Tämä on luultavasti myötävaikuttanut sen menestymiseen vieraslajina, mutta korostaa myös sen alkupersäilajeihin kohdistuvien vaikutusten ajallista ja alueellista vaihtelua. Invaasioprosessin aikana, varhaisesta esiintymisestä kantojen vakiintumiseen, populaatioissa tapahtuu usein suuria runsauden vaihteluita, joita dokumentoidaan myös tässä työssä. Kun mustatäplätokkojen runsaus oli suuri, myös sen vaikutukset alkuperäislajeihin korostuivat. Mustatäplätokon dominoidessa kalayhteisöä määrällisesti ja biomassaltaan oli se myös tärkein saalislaji petokaloille (turska, hauki, ahven). Samanaikaisesti muiden kalojen lajirikkaus ympäristössä oli alhainen, mahdollisesti mustatäplätokon syrjäyttämisvaikutuksista johtuen. Pitkäaikaisseurannat osoittavat kuitenkin, että havaitut määrälliset runsaushuiput ovat tilapäisiä. Mustatäplätokon runsauksien ollessa pienemmät sen vaikutukset kalayhteisöihin olivat pääosin positiivisia lisääntyneen toiminnallisen monimuotoisuuden ja taksonomisen rikkauden osalta. Havaitsimme myös, että mustatäplätokko on runsain alueilla, joilla alkuperäislajien runsaus on korkeimmillaan, sekä paikallisella tasolla Ahvenanmaalla (matalilla suojaisilla alueilla), että koko Itämeren tasolla (eteläinen Itämeri). Kantojen runsaus ja paikalliset (abioottiset ja bioottiset) ympäristötekijät säätelevät siis mustatäplätokon vaikutuksia alkuperäislajeihin, yhteisöihin ja lajien vuotovaikutussuhteisiin. Väitöskirjani tulokset selventävät mustatäplätokon roolia saalistajana, kilpailijana ja saaliina, sekä tekijöitä, jotka vaikuttavat havaittuihin muutoksiin rannikon kalayhteisöissä. Populaatioiden samankaltaisuudet Itämeren eri osissa lisäävät ymmärrystämme lajin ekologisista vaikutuksista, kun taas erilaiset vaikuttavat tekijät korostavat tämän lajin sopeutumiskykyä ja sitä kontekstiriippuvuutta, mikä tulee ottaa huomioon vieraslajien vaikutuksia arvioitaessa paikallisella ja alueellisella tasolla Itämeressä.