The locomotive behaviours of the tree-climbing fish, Periophthalmus variabilis : a cross-disciplinary approach to bioinspired design

Abstract

Mudskippers constitute a group of amphibious fish that have adapted for terrestrial locomotion. Some species in this group possess a tree-climbing ability. This study looks at the biomechanics behind this unique locomotion to assess their prospects for engineering applications. Our main objective in this study was to characterise the mudskippers’ body features that relate to the terrestrial behaviour. We achieved this by developing simulation-based models to replicate the locomotive functions for engineering purposes.

We sampled the mudskippers through on-site (in situ) recording—employing cameras to capture both moving and still images—in order to conduct mechanical and kinematical analyses. We also collected off-site (ex situ) data, recording pelvic fin features to examine individual fin flexibility through finite element modelling (FEM). Additionally, we dissected fish to acquire data for an FEM focused on the skeletal system and musculature of the pectoral and pelvic fins. Furthermore, we obtained and analysed mucus samples from the mudskippers using Fourier transformation infrared (FTIR) spectroscopy. Following FTIR, we modelled the mucus chemical component through molecular dynamics simulations to assess its biomolecular interactions with the substrates on which the fish are commonly found. We conducted these simulations to test the hypothesis that the mucus provides the mudskipper with additional adherence support during vertical substrate attachment (i.e., tree-climbing).

The results of the molecular dynamics simulations show that the mucus chemical compound (hyaluronic acid [HA]) attracts the substrate compounds (calcium carbonate of the limestone, silica, and plant cell wall components: cellulose, hemicellulose, and lignin), indicating that the mucus positively supports mudskippers’ adhesion. Complementing the mucus, the high structural-flexibility pelvic fins enable the fish to grip the surface of the substrate. The mudskippers are unique in that their scales are covered by skin and mucus—most fish have skin covered by scales. Furthermore, their pelvic fins can be dispatched downward, like a piston passively using the inward push of pectoral fins as an efficient energy-saving method. Finally, the mudskipper can hop over water surfaces. It is able to conserve its kinetic energy throughout the water-hopping sequence to perform a long, efficient hop as an escape mechanism.

Learning from the results of this study, the biomechanics of the mudskipper can be modelled into various applications, some of which are detailed in this study. First, we consider the development of a controlled adhesion surface by applying the Stefan adhesion used by the mudskippers during climbing. The adhesion could be activated through mucus production at the interface area and deactivated using water, as the adhesion is governed by fluid viscosity.

Second, we consider the creation of a mudskipper-inspired robot/drone capable of walking on land and sticking to inclined surfaces. Third, we consider the development of elastic materials inspired by the skin-covered scales, though this would require further examination of mudskippers.

Slamkrypare är en grupp amfibiska fiskar som kan röra sig på fast mark. Vissa av dem kan också klättra i träd. Biomekaniken som ligger bakom slamkryparnas unika rörelseförmåga studerades i hopp om att hitta möjligheter för tekniska applikationer. Huvudsyftet med studien var att karakterisera några av slamkryparens kroppsfunktioner som är relaterade till dess unika beteende. Karakteriseringen gjordes genom utveckling av simuleringsbaserade modeller för att kunna återskapa funktionerna för tekniska ändamål.

Slamkryparna studerades genom videoinspelning och fotografering på provtagningsområdet (in situ). Samtidigt samlades ytterligare uppgifter in utanför provområdet (ex situ) för registrering av bäckenfenornas egenskaper för finit elementmodellering (FEM), där fenornas flexibilitet undersöktes. Dissekering av fiskar utfördes också där ytterligare data insamlades för en annan FEM-modellering som fokuserade på skelettsystemet samt på bröst- och bäckenfenornas muskulatur. De inspelade videofilmerna användes för mekanisk och kinematisk analys. Dessutom togs prover av slamkryparnas slem, vilka analyserades med hjälp av Fourier transform infraröd spektroskopi (FTIR). Efter FTIR-spektroskopin modellerades slemmets kemiska sammansättning med hjälp av molekylär dynamik-simuleringar där slemmets biomolekylära interaktioner med de substrat som fisken allmänt förekommer på studerades. Dessa simuleringar gjordes för att bekräfta interaktionerna mellan slem och substrat, eftersom en hypotes var att slem ger ytterligare stöd när slamkryparen håller sig fast vid ett vertikalt substrat, t.ex. när den klättrar i träd.

Molekylär dynamik–simuleringarna visar att den kemiska sammansättningen hos slemmet (hyaluronsyra eller HA) attraherar föreningar hos substratet (kalciumkarbonat av kalksten och kiseldioxid, samt komponenterna cellulosa, hemicellulosa och lignin hos växtcellernas väggar), vilket indikerar att slemmet bidrar till fiskens adhesionsförmåga. Som komplement till slemmet tillåter bäckenfenornas höga strukturella flexibilitet fisken att greppa substratets yta. Dessutom är slamkryparnas fenor och kropp täckta av fjäll, vilka täcks av skinn, som i sin tur är täckt av slem. Detta till skillnad från andra fiskar, vars skinn täcks av fjäll. Slamkryparen kan också sträcka sina bäckenfenor nedåt, varvid de fungerar som en kolv som passivt använder bröstfenornas inåtriktade tryck mot kroppen, vilket ger en effektiv och energibesparande rörelsemetod. Slutligen kan slamkryparen hoppa över en vattenyta, och kan spara sin användning av kinetisk energi över hoppsekvensen och utföra en lång, effektiv serie hopp som en flyktmekanism.

Resultaten från denna studie kan hjälpa modellering av slamkryparens biomekanik i olika tillämpningar. Vissa hypotetiska designkoncept ingår i denna studie. Dessa inkluderar en kontrollerad adhesionsyta som fungerar via samma Stefan-adhesion som används av fisken när den klättrar, dvs. adhesionen kan aktiveras av slemproduktion i gränssnittsområdet och avaktiveras genom att slemkoncentrationen minskas med vatten. Detta eftersom vidhäftningen styrs av vätskans viskositet. Enslamkryparinspirerad robot/drönardesign som kan gå på land och fästa sig vid lutande ytor föreslås. Ett annat koncept är att skapa elastiska material inspirerade av slamkryparens hudtäckta fjäll, men detta kräver ytterligare, framtida undersökningar av slamkryparen.