The effects of eutrophication on alternative reproductive tactics in threespine sticklebacks

Abstract

When organisms compete for mates and fertilisations, the process of sexual selection drives the evolution of traits that increase reproductive success. The traits targeted by selection, and the extent to which they change, are constrained by the local environment. Sexual selection due to female mate choice can be undermined by alternative reproductive tactics (ARTs), which refers to discontinuous variation in traits or behaviours used in reproduction. As human activities are rapidly changing our planet, this raises the question how ARTs will be affected. Fish show a bewildering diversity of ARTs, which make them good model organisms to answer these questions. One example of human-induced environmental change, which is affecting aquatic ecosystems around the world, is eutrophication, the over-enrichment of water bodies with nutrients. One of its effects is decreased underwater visibility due to increases in both turbidity and vegetation density.

The aims of this thesis were to investigate the effects increased turbidity and vegetation density have on an ART in sticklebacks, a fish common to marine and fresh water bodies of the Northern hemisphere. I furthermore investigated how this affected sexual selection for male size, a trait commonly under selection. I used a combination of behavioural observations in microcosms, where I manipulated underwater visibility, with collection of genetic material to reconstruct parentage of broods, and thus identify sneak fertilisations.

The results show that turbidity might have weak negative effects on the frequency of sneaking behaviour, although this behaviour was rather infrequent in these experiments, which complicates firm conclusions. In dense vegetation the number of sneak fertilisations decreased slightly, as fewer nesting males sneaked, while the number of non-nesting males sneaking remained constant. The paternity analyses revealed that a significantly smaller fraction of eggs was sneak fertilised under dense vegetation. Furthermore, amongst the nesting males that sneaked, the amount of eggs sneak fertilised correlated positively with courtship success. A reduction in sneaking by these males under dense vegetation equalised the distribution of fertilisation success, in turn contributing to a decrease in the opportunity for selection.

Under dense vegetation significantly more males built nests, which has also been observed in previous field studies. In a separate experiment we addressed if such changes in the proportion of nesters and non-nesters, without changes in visibility, affected the incidence of sneak fertilisation. My results show this was not the case, likely because sneaking is an opportunistic tactic shown by both nesters and non-nesters. Non-nesters did sneak proportionately more when there were many of them, which could be due to changes in the cost-benefit ratio of sneaking. As nesters can only attack one intruder at a time, the costs and risks per sneaker will decrease as the number of sneakers increases. The defensive behaviours shown by the nesters before spawning shifted to a more aggressive form of nest defence. This could be because less aggressive behaviours lose their effectiveness when the number of intruders increases. It could also indicate that the risks associated with aggressive behaviours decrease when there are fewer fellow nesters, as other studies indicate nesters are competitive and aggressive individuals.

Under turbid conditions I did not detect changes in the opportunity for selection, based on fertilisation success, nor was male size under significant selection under clear or turbid conditions. More thorough analyses under densely vegetated conditions across the nesting, courtship and fertilisation stages revealed a decrease in the opportunity for selection across all stages. A reduction in sneaking by nesters contributed to this. During the nesting stage, but not during later stages, body size was under significant directional selection under sparse, but not dense vegetation. This illustrates the importance of considering all selection stages to get a complete picture of how environmental changes affect sexual selection. Leaving out certain stages or subgroups can result in incomplete or misleading results.

Kilpailu parittelukumppaneista voi johtaa liioiteltuihin ja prameileviin ominaisuuksiin niin nisäkkäillä, kaloilla, linnuilla kuin monilla muillakin organismeilla (esimerkkinä riikinkukon pyrstö ja peuran sarvet). Korea ulkomuoto ei kuitenkaan ole ainut tapa varmistaa kumppanin löytyminen ja omien geenien siirtyminen eteenpäin. Niin kutsutut vaihtoehtoiset lisääntymistaktiikat mahdollistavat lisääntymismenestyksen eri reittiä. Kalamaailman esimerkki vaihtoehtoisesta lisääntymistaktiikasta on niin sanottu "hiiviskelyhedelmöitys"(sneak fertilisation). Useilla kalalajeilla koiraat valtaavat reviirin, rakentavat pesän ja houkuttelevat naaraita paikalle kutemaan. Kaikki koiraat eivät kuitenkaan rakenna pesää: joukosta löytyy myös huijareita, ns. "hiiviskelijöitä" (sneaker). Nämä koirasyksilöt piileskelevät naapurinsa pesän kulmalla ja rientävät heti pesänomistajan silmän välttäessä kutemaan paikalle saapuneen naaraan kanssa.

Lisääntymismenestykselle ja vaihtoehtoisille taktiikoille tärkeät ominaisuudet ovat alttiita ympäristönmuutoksille. Yksi Itämeren suurimmista ympäristöongelmista on rehevöityminen. Rehevöitymisen syynä ovat lisääntyneet ravinnemäärät vedessä. Ravinteet voivat olla lähtöisin esimerkiksi jätevesistä tai maatalouden päästöistä. Rehevöityneissä vesissä kausittaiset leväkukinnot ovat runsaampia ja vesi sameampaa. Tämä puolestaan vaikuttaa näkyvyyteen vedessä ja voi siten haitata eri lisääntymistaktiikoiden toimivuutta.

Tutkin vaihtoehtoisia lisääntymistaktiikoita kolmipiikillä, joka on yleinen Itämeren pikkukala. Kolmipiikkikoiraat rakentavat pesän ja houkuttelevat naaraan paikalle kutemaan, mutta koiraiden joukosta löytyy myös hiiviskelijöitä. Tein useita allas- ja akvaariokokeita näillä kaloilla muunnellen veden sameutta ja tarkkaillen kalojen käyttäytymistä. Keräsin myös geneettistä aineistoa, jonka avulla selvitin kuka hedelmöitti naaraan munat ja kuinka menestyksekkäitä tunkeilijat olivat. Tulokseni osoittavat, että veden sameus voi vähentää hiiviskelyn todennäköisyyttä, mutta vaikutus ei ole kovin voimakas. Leväkasvillisuuden lisääntyminen vähensi myös hiiviskelyllä hedelmöitettyjen munien määrää ja erityisesti pesivien koiraiden hiiviskelyn osuutta. Tiheässä kasvillisuudessa yhä useampi koiras kykeni rakentamaan pesän, mikä todennäköisesti johtuu siitä, että lisääntynyt leväkasvillisuus vähentää koiraiden kohtaamisia ja siten kilpailun määrää. Lisääntyminen muuttui tilanteesta, jossa harvat koiraat rakensivat pesän ja samalla hankkivat lisää jälkeläisiä hiiviskelemällä muiden pesille, tilanteeseen, jossa useilla koirailla on pesä, mutta hiiviskelyn osuus vähenee. Tällaisessa tilanteessa kaikenkokoiset koiraat pääsivät kutemaan ja koiraan koon merkitys lisääntymismenestyksen kannalta väheni.

Erillisessä kokeessa tutkin, miten pesivien ja pesättömien koiraiden määrän vaihtelu vaikuttaa hiiviskelyn todennäköisyyteen. Vaikutusta ei löytynyt, sillä hiiviskely on kolmipiikeillä opportunistinen taktiikka, jota harjoittavat sekä pesivät että pesättömät koiraat.

Hiiviskely antaa koiraille mahdollisuuden vähentää naaraiden valinnan merkitystä: vähemmän suositut koiraat pääsevät hiiviskelemällä myös lisääntymään. Jos hiiviskelyn määrä rehevissä elinympäristöissä vähenee, mihin tulokseni viittaavat, tämä tarkoittaisi naaraan valinnan merkityksen voimistumista. Tilanne ei kuitenkaan ole niin yksinkertainen, sillä geneettinen aineisto osoittaa, että suositut koiraat, joilla on jo pesä, vastaavat myös isosta osasta hiiviskelyä. Rehevöitymisen aiheuttama huonontunut näkyvyys voi siis vähentää naaraan valinnan vaikutusta, sillä yhä harvempi suosittu koiras enää panostaa tuleviin sukupolviin. Nämä tulokset ovat samassa linjassa aiempien tällä lajilla tehtyjen tutkimusten kanssa: rehevöityminen muuttaa lisääntymisjärjestelmää ja heikentää jo olemassa olevien preferenssien merkitystä. Muutokset hiiviskelykäyttäytymisessä voivat osaltaan vaikuttaa tähän. Lisätutkimukset aiheen piirissä ovat tarpeen vahvistamaan jo saamiani tuloksia, etenkin kenttäolosuhteissa, jotta havaitsemieni käyttäytymismuutosten paikkansapitävyys voitaisiin todeta myös luonnonolosuhteissa.