Phylogeography and hybrid swarms: history of brackish water bivalve diversity in North European marginal seas

Abstract

This study addressed the large-scale molecular zoogeography in two brackish water bivalve molluscs, Macoma balthica and Cerastoderma glaucum, and genetic signatures of the postglacial colonization of Northern Europe by them. The traditional view poses that M. balthica in the Baltic, White and Barents seas (i.e. marginal seas) represent direct postglacial descendants of the adjacent Northeast Atlantic populations, but this has recently been challenged by observations of close genetic affinities between these marginal populations and those of the Northeast Pacific. The primary aim of the thesis was to verify, quantify and characterize the Pacific genetic contribution across North European populations of M. balthica and to resolve the phylogeographic histories of the two bivalve taxa in range-wide studies using information from mitochondrial DNA (mtDNA) and nuclear allozyme polymorphisms.

The presence of recent Pacific genetic influence in M. balthica of the Baltic, White and Barents seas, along with an Atlantic element, was confirmed by mtDNA sequence data. On a broader temporal and geographical scale, altogether four independent trans-Arctic invasions of Macoma from the Pacific since the Miocene seem to have been involved in generating the current North Atlantic lineage diversity. The latest trans-Arctic invasion that affected the current Baltic, White and Barents Sea populations probably took place in the early post-glacial. The nuclear genetic compositions of these marginal sea populations are intermediate between those of pure Pacific and Atlantic subspecies.

In the marginal sea populations of mixed ancestry (Barents, White and Northern Baltic seas), the Pacific and Atlantic components are now randomly associated in the genomes of individual clams, which indicates both pervasive historical interbreeding between the previously long-isolated lineages (subspecies), and current isolation of these populations from the adjacent pure Atlantic populations. These mixed populations can be characterized as self-supporting hybrid swarms, and they arguably represent the most extensive marine animal hybrid swarms so far documented. Each of the three swarms still has a distinct genetic composition, and the relative Pacific contributions vary from 30 to 90 % in local populations. This diversity highlights the potential of introgressive hybridization to rapidly give rise to new evolutionarily and ecologically significant units in the marine realm.

In the south of the Danish straits and in the Southern Baltic Sea, a broad genetic transition zone links the pure North Sea subspecies M. balthica rubra to the inner Baltic hybrid swarm, which has about 60 % of Pacific contribution in its genome. This transition zone has no regular smooth clinal structure, but its populations show strong genotypic disequilibria typical of a hybrid zone maintained by the interplay of selection and gene flow by dispersing pelagic larvae. The structure of the genetic transition is partly in line with features of Baltic water circulation and salinity stratification, with greater penetration of Atlantic genes on the Baltic south coast and in deeper water populations.

In all, the scenarios of historical isolation and secondary contact that arise from the phylogeographic studies of both Macoma and Cerastoderma shed light to the more general but enigmatic patterns seen in marine phylogeography, where deep genetic breaks are often seen in species with high dispersal potential.

Pohjolaa reunustavien merialueiden eliöyhteisöt ovat muotoutuneet vasta jääkauden jälkeen, viimeisten 10 000 vuoden aikana. Tätä ennen aluetta peitti paksu mannerjää, jonka väistyttyä vapautuneet reunameret, etenkin Itämeri, ovat olleet valtamerilajeille haasteellisia elinympäristöjä. Niissä menestyvät vain harvat, vähäsuolaisuutta sietävät lajit. Näitä ovat liejusimpukka (Macoma balthica) ja idänsydänsimpukka (Cerastoderma glaucum).

Ennen oletettiin, että reunamerten simpukat polveutuvat suoraan läheisen Koillis-Atlantin populaatioista. Uudempi tutkimus on kuitenkin viitannut täysin erilaiseen historiaan, kun eräiden Itämeren simpukoiden lähimmät sukulaiset ovatkin löytyneet Tyynestämerestä. Väitöstutkimuksessa jäljitettiin simpukoiden historiaa Pohjois-Euroopan reunamerissä ja laajemmin pohjoisissa merissä erilaisten geenituntomerkkien sisältämän informaation perusteella.

Mitokondrio-DNA:n polveutumistutkimus osoitti, että liejusimpukat käsittävät useita eri kehityslinjoja, jotka historian saatossa ovat eri aikoina itsenäisesti saapuneet Tyynestämerestä Jäämeren kautta Atlantin altaaseen. Euroopassa näitä linjoja on kaksi: jo ennen jääkausiaikaa saapunut Pohjanmeren linja (alalaji) ja toinen, ilmeisesti vasta pian jääkauden jälkeen Tyynestämerestä saapunut, Itämeressä ja Vienanmeressä nyt vallitseva linja. Idänsydänsimpukan osalta, joka puolestaan on pelkästään eurooppalainen laji, tutkimus kumosi oletuksen perusjaosta Välimeren ja Atlantin populaatioiden välillä; vain Mustanmeren ja itäisimmän Välimeren sydänsimpukat eroavat toisesta, yleiseurooppalaisesta kehityslinjasta, jonka levinneisyys ulottuu Kreikasta Itämereen.

Erityisesti liejusimpukka-analyysin tulokset muuttavat perusteellisesti perinteisiä käsityksiä Itämeren ja Pohjois-Euroopan muiden reunamerten eliöstön historiasta ja omaperäisyydestä. Ensiksi, hiljattain mutta kuitenkin ennen ihmisen väliintuloa Tyynestämerestä saapunut simpukkakanta edustaa täällä ennen tuntematonta eläinmaantieteellistä elementtiä. Tämä korostaa reunamerten asemaa eri alkuperiä olevien eliöstöjen omaleimaisina kokooma-alueina. Toiseksi, tulokset haastavat perinteisen käsityksen siitä, että esim. Itämeren jääkauden jälkeinen historia olisi ollut liian lyhyt omaperäisten eliölajien tai –muotojen synnylle.

Tuman geenien analyysi nimittäin vahvisti, että Itämeren, Vienanmeren ja Barentsinmeren nykyiset liejusimpukkakannat ovat syntyneet jääkauden jälkeen Tyynestämerestä saapuneen ja Euroopassa pidempään eläneen alalajin genomien sekoittuessa perinpohjaisen risteytymisprosessin tuloksena. Pohjoisen Itämeren simpukoiden perimästä noin 60 % on nyt Tyynenmeren alkuperää, Vienan- ja Barentsinmeressä osuus vaihtelee 30-90 % välillä. Kullakin merialueella on näin verrattain nopeasti kehittynyt ainutkertainen simpukkakanta, jossa yhdistyy kauan eri valtamerissä eristyksissä eläneiden alalajien ominaisuuksia.

Reunamerten liejusimpukat edustavat toistaiseksi laajimpia tunnettuja risteytyvien kantojen sulaumia ('hybrid swarm') meriympäristöissä. Sulaumapopulaation muodostumisen voi yhtäältä katsoa merkitsevän jo alkaneen lajiutumisprosessin keskeytymistä; toisaalta sitä voidaan pitää äkillisenä lajiutumistapahtumana, jossa vanhan monimuotoisuuden synteesinä syntyy nopeasti uudenlainen eliömuoto. Sulaumapopulaatioiden geneettinen monimuotoisuus on suurempi kuin kantapopulaatioiden, mikä on saattanut edistää niiden menestymistä reunamerten äärevissä olosuhteissa.